Jeden z původních mušketýrů Walta Disneyho, v roce 1955, Crawford hrál na jevišti, ve filmech a v televizi.
Disney začínal s 24 původními Mouseketeers. Na konci první série však studio snížilo počet na 12 a Johnny byl propuštěn ze smlouvy. Jeho první důležitý zlom jako herce následoval s titulní rolí v Lux Video Theatre v inscenaci „Little Boy Lost“, živě vysílané NBC 15. března 1956. V roce 1956 se také objevil v populárním westernovém seriálu Osamělý jezdec v jedné z mála barevných epizod tohoto seriálu. Po tomto představení mladý herec stabilně pracoval s mnoha ostřílenými herci a režiséry. Do jara 1958 také ztvárnil 14 náročných rolí v živých televizních hrách pro NBC Matinee Theatre, objevil se v sitcomu stanice CBS Mr. Adams and Eve, v epizodě Wagon Train „The Sally Potter Story“ (ve které se také objevil Martin Milner) a v syndikovaném seriálu Crossroads, Sheriff of Cochise a Whirlybirds a natočil tři piloty v naději, že se dostane do televizního seriálu. Třetí pilotní díl, který byl natočen jako epizoda Zane Grey Theater Dicka Powella, převzala ABC a první sezóna The Rifleman se začala natáčet v červenci 1958.
Crawford byl ve třinácti letech nominován na cenu Emmy za roli Marka McCaina, syna Lucase McCaina, kterého hrál Chuck Connors, v televizním seriálu The Rifleman, který se původně vysílal v letech 1958 až 1963. Během pěti sérií The Rifleman panovala mezi Connorsem a Crawfordem na obrazovce pozoruhodná chemie v líčení jejich vztahu mezi otcem a synem. Byli ještě blízkými přáteli, když Connors 10. listopadu 1992 zemřel a Crawford pronesl smuteční řeč u Connorsova pomníku.
Během konce 50. a začátku 60. let měl Crawford širokou popularitu u amerických teenagerů a nahrávací kariéru, která vygenerovala pět hitů Billboard Top 40, včetně singlu „Cindy’s Birthday“, který dosáhl vrcholu na #8, v roce 1962. Mezi jeho další hity patřily „Rumors“ (#12, 1962), „Your Nose is Gonna Grow“ (#14, 1962) a „Proud“ (#29, 1963).
Koncem roku 1961 se Crawford objevil jako Victor v epizodě „A Very Bright Boy“ sitcomu stanice ABC The Donna Reed Show. Předtím byl jeho bratr Robert také hostující hvězdou v The Donna Reed Show.
V době, kdy sloužil dva roky v armádě Spojených států, pracoval Crawford na tréninkových filmech jako koordinátor produkce, asistent režie, vedoucí scénáře a příležitostný herec. V době svého čestného propuštění v prosinci 1967 měl hodnost seržanta.
V roce 1968 si Crawford zahrál vojáka hledaného pro vraždu v epizodě populárního televizního seriálu Hawaii Five-0 s Jackem Lordem v hlavní roli.
Od roku 1992 vede Johnny Crawford v Kalifornii založený klasický taneční orchestr, který vystupuje na speciálních akcích. Jeho kapela byla sponzorována Playboy Jazz Festivalem a orchestr byl opakovaně vybrán na patnáct výročních přehlídek Art Directors Guild Awards v Beverly Hilton v Beverly Hills v Kalifornii. Remasterovaná verze vysoce hodnoceného prvního alba orchestru „Sweepin’ the Clouds Away“ byla oficiálně vydána 30. září 2011.
V roce 2012 natočil Crawford úvodní reklamu pro The Rifleman pro MeTV se slovy: „Watch me on ‘me’, MeTV, on The Rifleman!“
Crawford se v roce 1990 znovu spojil se svou středoškolskou láskou Charlotte Samco a v roce 1995 se vzali.