Rydstrom dělal svou první práci pro Pixar na krátkém filmu, Luxo Jr. Pixar chtěl Bena Burtta, který dělal zvuk na Dobrodružství Andrého & Wallyho B. Nicméně Burtt byl zaneprázdněn jiným filmem, a tak Sprocket Systems nabídl Rydstromovi místo něj práci. John Lasseter řekl, že to byla práce Rydstromu na Luxovi Jr., například vytvoření hlasu lampy z vrzání přišroubované žárovky, která ho naučila, jak může být zvuk partnerem při vyprávění filmu. Rydstrom poznamenal, že po Luxovi Jr., John pokračoval ve zvyšování využití zvuku v jejich filmech, a dosáhl vrcholu na Tin Toy:
Rydstrom pokračoval ve spolupráci se společností Pixar, pracoval na všech jejich krátkých filmech a celovečerních filmech prostřednictvím Finding Nemo. Po přestávce od filmů se Rydstrom vrátil, aby složil zvuk pro Brave. Nastoupil do společnosti Pixar a režisérsky debutoval krátkým filmem Lifted (který mu vynesl čtrnáctou nominaci na Oscara). Plánoval režisérsky debutovat celovečerním filmem Newt, který měl být uveden v létě 2012, ale od té doby byl zrušen. Místo toho režíroval krátký film Toy Story Toons, „Havajská dovolená“, který byl uveden spolu s Cars 2.